Thompson całą swoją karierę spędził w angielskich klubach. Zespołem, w którym zadebiutował w dorosłej piłce był Preston North End F.C. Dla "The Lilywhites" zagrał ponad 120 spotkań. Jego talent dostrzegł Liverpool. Na Anfield Road Anglik przeniósł się w sezonie 1963/64 i od razu stał się podstawowym zawodnikiem swojego nowego zespołu.
Wraz z The Reds Thompson zdobył dwukrotnie mistrzostwo Anglii w latach 1964 i 1966, oraz Puchar Anglii w 1965 roku. W rozgrywkach europejskich dotarł do finału Pucharu Zdobywców Pucharów. 16-krotnie powoływany był także do reprezentacji Anglii. Przed mistrzostwami świata w 1966 i 1970 roku znalazł się w szerokiej kadrze, ale na mundial ostatecznie nie pojechał.
W latach 70. odszedł z Liverpoolu i grał dla Bolton Wanderers. Piłkarską karierę zakończył w 1978 roku. Po odwieszeniu butów na kołek działał w branży hotelarskiej. Zmarł w wieku 76 lat.